La poudre de feuilles de neem (Azadirachta indica) atténue le stress oxydatif et les altérations pathologiques déclenchées par la toxicité du plomb chez le tilapia du Nil (Oreochromis niloticus)

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 9170 (2023) Citer cet article

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Cette étude a examiné les symptômes cliniques et pathologiques de la toxicité hydrique du plomb chez le tilapia du Nil sauvage prélevé dans une zone contaminée par le plomb (le canal de Mariotteya : Pb = 0,6 ± 0,21 mg L-1) et un poisson d'élevage après 2 semaines d'exposition expérimentale à l'acétate de plomb (5–10 mg L-1) en plus d'évaluer l'efficacité du traitement à la poudre de feuilles de neem (PNL) pour atténuer les symptômes de la toxicité du plomb. Un total de 150 poissons (20 ± 2 g) ont été aliénés en cinq groupes (30 poissons/groupe avec trois répétitions). G1 a été assigné comme contrôle négatif sans aucun traitement. Les groupes (2 à 5) ont été exposés à l'acétate de plomb pendant 2 semaines à une concentration de 5 mg L−1 (G2 et G3) ou 10 mg L−1 (G4 et G5). Pendant la période d'exposition au plomb, tous les groupes ont été élevés dans les mêmes conditions, tandis que G3 et G5 ont été traités avec 1 g L-1 NLP. La toxicité du plomb a induit la fragmentation de l'ADN et la peroxydation des lipides et a diminué le niveau de glutathion et l'expression de l'enzyme de synthèse de l'hème, l'acide delta aminolévulinique déshydratase (ALA-D) chez les tilapias sauvages, G2 et G4. La PNL pourrait atténuer le stress oxydatif stimulé par le plomb en G3 et a montré un effet insignifiant en G5. Les résultats pathologiques, y compris l'hyperplasie épithéliale des branchies, l'œdème des branchies et des muscles, la dégénérescence et la nécrose du foie et des muscles et l'infiltration leucocytaire dans tous les organes, étaient directement corrélés à la concentration de plomb. Ainsi, l'application aqueuse de PNL à 1 g L−1 réduit le stress oxydatif et diminue les altérations pathologiques induites par la toxicité du plomb.

L'aquaculture est considérée comme un moyen pratique de remplacer et de conserver les stocks surexploités et les espèces de poissons menacées, ainsi que de combler l'écart entre la production et la demande humaine1,2,3. L'aquaculture a considérablement augmenté la quantité de produits de la mer produits depuis les années 1970, mais il reste encore plusieurs défis à relever pour l'industrie. Divers facteurs interdépendants, tels que l'environnement aquatique, la nutrition et le stock d'élevage, influencent l'efficacité des opérations aquacoles. L'aquaculture durable repose sur la maximisation de ces variables4. L'utilisation de techniques durables et respectueuses de l'environnement pour accroître l'efficacité de l'aquaculture et atténuer les facteurs de stress environnementaux est devenue intéressante récemment5.

Pendant très longtemps, les meilleures méthodes pour augmenter la croissance, le développement, l'immunité et traiter les infections ont été la chimiothérapie et les antibiotiques. Cependant, l'utilisation continue de la chimiothérapie conventionnelle en aquaculture a été limitée par un certain nombre de conséquences négatives sur l'immunité naturelle et l'écologie des poissons6,7. Des approches respectueuses de l'environnement ont été mises à la disposition du secteur de l'aquaculture comme alternative8,9,10,11. Les enzymes exogènes, les micro-organismes bénéfiques et les plantes médicinales sont les tactiques idéales pour la santé et la production des organismes aquatiques12,13,14,15. Le milieu aquatique est un puisard pour de nombreux contaminants environnementaux16,17,18. Le plomb est un élément non fondamental qui pénètre dans l'écosystème aquatique à partir de diverses sources, telles que les procédés miniers et industriels19,20. Le plomb est un métal redox inactif qui peut s'accumuler dans les tissus et les organes des organismes aquatiques et peut persister longtemps dans l'eau et les sédiments21,22,23. Le stress oxydatif est le mécanisme central de la toxicité stimulée par le plomb. L'augmentation de la génération d'espèces réactives de l'oxygène (ROS) au-delà de la capacité du système antioxydant est à l'origine de la peroxydation lipidique dans les membranes cellulaires de divers organes, de l'oxydation des protéines et de l'ADN, de la désactivation des enzymes, des altérations de l'expression des gènes et des altérations de l'état redox cellulaire24,25. Les structures du système antioxydant du poisson comprennent des enzymes et des antioxydants de faible poids moléculaire26. La superoxyde dismutase (SOD), la catalase (CAT), la glutathion peroxydase (GPx) et la glutathion-s-transférase (GST) sont les principales enzymes antioxydantes et servent de marqueurs cruciaux du stress oxydatif2,4,27. De plus, les réductions du glutathion (GSH) et du disulfure de glutathion oxydé (GSSG) remplissent une fonction cruciale dans la défense antioxydante non enzymatique28. Le plomb modifie le système hématopoïétique en inhibant la synthèse de l'hémoglobine et en limitant les enzymes essentielles dans la voie de synthèse de l'hème. Il diminue également la durée de vie des érythrocytes circulants en augmentant la fragilité des membranes cellulaires29. Le plomb régule à la baisse trois enzymes clés nécessaires à la synthèse de l'hème, dont la plus importante est la déshydratase de l'acide delta aminolévulinique (ALA-D), également identifiée comme la porphobilinogène synthase. L'ALA-D est une enzyme cytosolique qui catalyse la deuxième phase de la synthèse de l'hème en formant du porphobilinogène à partir de l'acide delta-aminolévulinique (ALA)30,31. Bien que l'ALA-D soit exprimé dans tous les tissus, les érythrocytes et le foie ont les niveaux d'expression les plus élevés32,33. La régulation à la baisse ou l'inactivation de l'enzyme ALA-D est employée en clinique pour mesurer le niveau de toxicité du plomb29,34,35. La pollution de l'eau entraîne divers changements pathologiques dans les tissus des poissons, dont la gravité peut être associée au degré de pollution de l'eau36,37. Les deux organes les plus touchés sont les branchies, qui entrent en contact direct avec les polluants de l'eau, et le foie, qui participe à la détoxification. La bioaccumulation de métaux lourds peut également affecter d'autres organes38,39,40.

Le tilapia du Nil (Oreochromis niloticus) est le poisson d'eau douce d'élevage le plus consommé en Égypte10,40,41. Le canal Mariotteya est une masse d'eau contaminée par des métaux lourds42. Le tilapia cultivé sur ce site contaminé est considéré comme un bioindicateur approprié de la contamination par les métaux et présente un risque potentiel pour le bien-être humain21,22,23. Un abaissement efficace du plomb au moins en dessous du niveau réglementaire dans les eaux usées domestiques et industrielles est significatif. L'adsorption des métaux lourds par les matières agricoles a été largement explorée43. Le neem (Azadirachta indica) est une plante thérapeutique prometteuse qui gère les prédateurs de poissons et traite de nombreuses maladies bactériennes et parasitaires des poissons. Il a une capacité d'adsorption pour divers métaux tels que le plomb et le cadmium44,45,46. Les matières premières végétales (feuilles) sont récoltées et appliquées immédiatement ou après séchage et broyage. Un moyen simple de préparer un extrait aqueux de neem consiste à faire tremper le matériel végétal dans l'eau. La poudre brute de feuilles de neem (NLP) et son extrait aqueux présentent plus d'avantages sur les animaux et les poissons que d'effets nocifs47. Bhattacharyya et Sharma44 ont découvert que 1,2 g L-1 de PNL pouvait éliminer jusqu'à 93 % du plomb en 96 h d'une solution de 300 mg L-1 en utilisant la technologie d'adsorption discontinue.

Cette étude a exploré l'influence du plomb sur l'état de santé des poissons grâce à l'estimation de la bioaccumulation du plomb dans divers tissus et à l'évaluation du stress oxydatif dans le foie, les branchies et les muscles d'O. niloticus, qui reflète la contamination métallique de l'environnement aquatique. Nous avons également effectué une évaluation histopathologique des organes de poissons prélevés sur un site naturellement contaminé et présentant une toxicité expérimentale induite par le plomb, faisant explicitement référence au rôle potentiel de l'exposition aqueuse à la poudre de feuilles de neem dans la réduction de la toxicité du plomb.

Des échantillons d'eau de surface et de tilapia sauvage du Nil ont été rassemblés dans le canal Mariotteya à Gizeh, en Égypte, qui souffre de graves problèmes de pollution biologique et chimique en raison d'un apport massif de déchets domestiques, agricoles et industriels non traités42. Trois échantillons d'eau ont été prélevés dans des bouteilles en verre propres (volume de 1 L) à 30 cm sous la surface de l'eau. Au total, dix tilapias sauvages du Nil d'un poids corporel moyen de 200 ± 30 g ont été collectés dans la même zone et transportés dans une glacière jusqu'au laboratoire. Les poissons ont été disséqués pour obtenir des échantillons de foie, de branchies et de muscles. L'analyse de la concentration en plomb a été effectuée sur l'eau et une partie des échantillons de tissus le jour du prélèvement. Des parties des tissus ont été conservées à - 80 ° C pour évaluer les biomarqueurs oxydants/antioxydants, la génotoxicité et l'expression des gènes ; un autre a été utilisé pour l'évaluation histopathologique.

Les échantillons d'eau ont été mélangés avec de l'acide nitrique, purifiés à travers un filtre en verre et analysés à l'aide d'un spectrophotomètre atomique (modèle 3100, Perkin-Elma, Norwalk, CT, USA). Les échantillons de tissus ont été déshydratés à 105 °C pendant 12 h, brûlés à 550 °C pendant 16 h dans un four à moufle, digérés à l'acide (HNO3) et dilués avec de l'eau désionisée à un volume établi en utilisant la procédure de cendres sèches recommandée par Omar et al.48. La concentration de plomb dans les tissus des poissons a été exprimée en mg kg−1.

Des feuilles matures d'A. indica ont été collectées au Centre de recherche agricole, en Égypte. Les feuilles ont été soigneusement lavées pour éliminer la poussière et les impuretés, puis séchées à température ambiante et dans une étuve à 50 °C pendant 3 jours. Les feuilles séchées ont été broyées et tamisées pour recueillir la fine poudre de feuilles de neem (NLP). La poudre a été lavée avec de l'eau purifiée pour éliminer le pigment et la turbidité, séchée à nouveau et stockée dans un bocal en verre comme bio-sorbant46. La PNL a été analysée à l'aide d'une colonne capillaire directe TG – 5MS et d'un spectromètre de masse GC-TSQ (Thermo Fisher Scientific, Austin, TX, USA), et la composition chimique de l'extrait éthanolique de neem a été déterminée. La température du four à colonne a été initialement maintenue à 60 °C, étendue à 250 °C à 6 °C min-1, maintenue pendant 1 min, puis élevée à 300 °C à 30 °C min-1. La température de l'injecteur a été maintenue à 270°C. L'hélium pur a été utilisé comme gaz porteur à un débit constant de 1 ml min-1. À l'aide d'un échantillonneur automatique AS3000 et d'un GC en mode fractionné, des échantillons dilués de 1 µl ont été automatiquement injectés avec un délai de solvant de 4 min. En mode balayage complet, les spectres de masse EI couvrant la plage m/z de 50 à 650 ont été recueillis à des tensions d'ionisation de 70 eV.

Au total, 150 O. niloticus mâles monosexes pesant 20 ± 2 g, âgés de 2 mois ont été achetés dans une pisciculture privée du gouvernorat de Sharkia, en Égypte. Ils ont été répartis dans 15 aquariums en verre (40 × 30 × 100 cm) avec un volume total de 60 L d'eau. Deux semaines après l'acclimatation, les poissons ont été répartis en cinq groupes (30 poissons/groupe avec trois répétitions). G1 a été assigné comme contrôle négatif sans aucun traitement. Les groupes (2 à 5) ont été exposés à de l'acétate de plomb dissous dans l'eau d'élevage pendant deux semaines à une concentration de 5 mg L−1 (G2 et G3) ou 10 mg L−1 (G4 et G5)49. Pendant la période d'exposition au plomb, tous les groupes ont été élevés dans les mêmes conditions, tandis que G3 et G5 ont été traités avec 1 g L-1 NLP44 (Fig. 1). À la fin de l'essai, cinq poissons par aquarium ont été euthanasiés avec Ictyoclove® (France) pour le prélèvement de tissus (foie, branchies et muscle).

Schéma de l'expérience.

La peroxydation lipidique a été mesurée en déterminant la quantité de malondialdéhyde (MDA) (protéine mM g-1) à l'aide du dosage des substances réactives à l'acide thiobarbiturique (TBARS)50. La réduction du glutathion (GSH) (protéine mM g-1) a été évaluée selon Ellman51. L'absorbance des couleurs produites a été mesurée à l'aide d'un spectrophotomètre UNICO-UV-2100.

La fragmentation de l'ADN a été détectée par la diphénylamine. La couleur bleue formée a été quantifiée à 578 nm à l'aide d'un spectrophotomètre UNICO-UV-2100. Le pourcentage de fragmentation de l'ADN a été indiqué en % de fragmentation de l'ADN = (OD Supernatant/O. D Supernatant + OD Pellet) × 10052.

Des échantillons de tissus du foie, des branchies et des muscles ont été prélevés dans une solution de triazole pour mesurer l'expression des gènes. L'ARN total a été extrait à l'aide d'un mini kit QIAmp RNA (Qiagen, Allemagne) en suivant le protocole du fabricant. La concentration et la pureté des échantillons d'ARN total ont été vérifiées à l'aide d'un spectrophotomètre Nanodrop ND-1000. Pour chaque échantillon, l'ADNc a été produit à l'aide d'un kit de réactifs PrimeScript RT (Takara, Chine) conformément aux instructions du fabricant. Une PCR à base de SYBR Green a été mise en scène dans un cycleur thermique automatisé (Bio-Rad) dans un volume de 25 µL comprenant 2 µL de solution d'ADNc, 12,5 µL de SYBR Premix Ex Taq (Takara), 1 µL d'amorce (10 µmol L-1) (tableau 1) et 8,5 µL de ddH2O. La réaction de cyclage a été complétée selon les recommandations du fabricant via une PCR standard en deux étapes. Les valeurs expérimentales de Ct ont été normalisées à GAPDH en tant que gène domestique, et l'expression relative de l'ARNm a été calculée par rapport à un échantillon témoin. Chaque test comprenait des échantillons en triple pour chaque ADNc testé et un contrôle négatif sans matrice ; l'expression par rapport au contrôle a été évaluée par la méthode 2-ΔΔCT53.

Des échantillons de tissus provenant des branchies, du foie, des reins, de la rate, du cerveau et des muscles de poissons sauvages et du foie, des branchies et des muscles de poissons expérimentaux ont été prélevés et fixés dans un tampon formol neutre à 10 %. Les échantillons fixes ont ensuite été traités à l'aide de la pratique d'inclusion de paraffine, sectionnés à l'aide d'un microtome Leica 2135, Allemagne en sections de 3 à 4 µm d'épaisseur et colorés à l'aide de la coloration H&E. Un système de notation semi-quantitatif des lésions chez les poissons expérimentaux a été réalisé. Un score de 0 indiquait l'absence de lésions, 1 indiquait des lésions légères (1 à 25 % des tissus affectés), 2 indiquaient des lésions modérées (25 à 50 % des tissus affectés) et 3 présentaient des lésions graves (51 % à 100 % des tissus affectés).

L'évaluation des statistiques a été réalisée à l'aide d'une ANOVA unidirectionnelle dans SPSS version 21. Les scores de lésions microscopiques ont été analysés statistiquement à l'aide du test de Kruskal-Wallis et d'un test U de Mann-Whitney. Les scores des lésions sont présentés dans une boîte à moustaches. Les valeurs de p < 0,05 ont été comptées comme significatives.

Le Comité institutionnel de protection et d'utilisation des animaux (IACUC) (Vet CU 01122022596—Date d'approbation : 01/12/2022) et le comité d'éthique de la faculté d'agriculture de l'Université de Tanta ont approuvé le protocole expérimental et toutes les méthodes de la présente étude pour le traitement des animaux à des fins scientifiques (Approval No. AY2019-2020/Session 6/2020.01.13). Toutes les expériences ont été réalisées conformément aux directives et réglementations en vigueur. Nos rapports sur la recherche impliquant des animaux suivent les recommandations des directives ARRIVE. Le matériel végétal utilisé dans cette étude a été collecté, examiné et botaniquement identifié à la Faculté d'agriculture du désert, Université internationale King Salman, Égypte, conformément aux directives institutionnelles et à la législation (Numéro de spécimen de bon : Neem/DA-1/2023).

L'eau recueillie du canal de Mariotteya était contaminée par une teneur élevée en plomb (tableau 2). Le niveau moyen de plomb était de 0,6 ± 0,21 mg L−1 (P ˂ 0,01), ce qui est bien supérieur à la limite autorisée (0,05 ppm). Les taux de bioaccumulation du plomb étaient significativement élevés dans le foie, les branchies et les muscles d'O. niloticus du canal Mariotteya.

La concentration de peroxydation lipidique dans tous les tissus de G2 a été considérablement augmentée par rapport au groupe témoin, tandis que celle de G3 a été significativement réduite à des valeurs proches du contrôle. De plus, tous les tissus du tilapia sauvage présentaient une concentration significativement élevée de MDA par rapport au témoin expérimental et au G2, à l'exception des branchies, où les concentrations de plomb étaient statistiquement non significatives. L'exposition à 1 g L-1 de PNL n'a pas atténué les effets dangereux d'une concentration élevée d'acétate de plomb dans le G5 (Fig. 2).

Concentration de MDA (protéine mM g−1) dans les tissus de tilapia expérimental et sauvage. Les barres avec des exposants uniques diffèrent à (P < 0,05).

Le niveau de GSH dans le tissu hépatique de G3 a été significativement augmenté par rapport à G2, sans altérations significatives dans les autres tissus du même groupe. Cependant, la teneur en GSH dans tous les tissus sauvages était nettement supérieure à celle de nos groupes de traitement (G2, G3, G4 et G5) et inférieure à celle du témoin (G1) (Fig. 3).

Concentration réduite de glutathion (protéine mM g−1) dans les tissus de tilapia expérimental et sauvage. Les barres avec des lettres différentes changent à (P < 0,05).

Le pourcentage de fragmentation de l'ADN dans tous les tissus de G2 était significativement augmenté par rapport au groupe témoin mais significativement diminué dans le foie, les branchies et les muscles de G3 par rapport à G2. L'ajout de 1 g L-1 de PNL n'a pas réduit l'effet génotoxique de 10 mg L-1 d'acétate de plomb chez G5. Pendant ce temps, le pourcentage de fragmentation de l'ADN dans tous les tissus de tilapia sauvage était significativement plus élevé que dans le témoin (Fig. 4).

% de fragmentation de l'ADN dans les tissus de tilapia du Nil expérimental et sauvage. Les barres montraient différents exposants alternant à (P < 0,05).

Le gène ALAD était significativement surexprimé dans G3 de 3, 2 et 1,8 fois dans le foie, les branchies et les muscles, respectivement, par rapport aux autres groupes de traitement. L'expression du gène ALAD était régulée à la baisse dans tous les échantillons de tissus de G2, G4, G5 et de tilapia sauvage par rapport au témoin (Fig. 5).

RT-PCR quantitative de l'expression du gène ALA-D de divers groupes et du tilapia sauvage. ( a ) Évaluation de l'expression du gène ALA-D dans le foie, les branchies et les organes musculaires dans divers groupes et le tilapia sauvage par rapport au témoin. Les valeurs sont exprimées en moyennes ± SE ; n = 5. Les barres portant * sont différentes à P < 0,05. ( b ) Gel recadré de mobilité électrophorétique de produits RT-PCR quantitatifs des gènes ALA-D et GAPDH (contrôle interne) sur gel d'agarose à 2%. Voie 1 = G1 ; Voie 2 = G3 ; Piste 3 = G2 ; Voie 4 = G5 ; Voie 5 = G4 ; Piste 6 = tilapia sauvage.

Des échantillons de poissons du canal de Mariotteya ont montré des lésions variables dans différents organes. La microscopie des branchies a révélé des anévrismes aux extrémités des lamelles branchiales secondaires, une hypertrophie épithéliale sévère et une infiltration leucocytaire massive dans les lamelles branchiales primaires (Fig. 6a) en plus de zones d'hyperplasie sévère des cellules épithéliales et muqueuses, avec une fusion de lamelles branchiales secondaires (Fig. 6b). Des infestations parasitaires ont été observées dans les branchies, y compris des métacercaires enkystées de taille variable enfermées dans des capsules de tissu conjonctif fibreux et entourées de cellules granulaires éosinophiles (EGC) et de cellules mononucléaires dans le cartilage branchial. Le cartilage branchial était déformé, nécrosé et fragmenté (Fig. 6c). L'épithéliocystis solitaire, une agrégation de bactéries dans l'épithélium branchial, a été rarement observé dans l'épithélium branchial (Fig. 6d). La microscopie des muscles a montré différentes infestations parasitaires identifiées en fonction de leur aspect morphologique. Il y avait des métacercaires enkystées accompagnées d'une réaction tissulaire minimale et de kystes parasitaires à l'intérieur des faisceaux musculaires (Myxobolus spp.), ainsi que d'une atrophie et d'une dégénérescence des faisceaux musculaires (Fig. 6e). De plus, plusieurs parasites arrondis de couleur violette de taille variable ont été observés entre les fibres musculaires (Ichthyphonus spp.) (Fig. 6f). La microscopie hépatique a montré une infiltration d'EGC dans la zone porte en plus de cellules nécrotiques solitaires, qui présentaient une caryopycnose (Fig. 6g). L'EGC était notable dans la capsule de l'hépatopancréas, ainsi que l'infiltration de quelques mélanomacrophages dans l'hépatopancréas. La microscopie cérébrale a révélé un manchon lymphocytaire périvasculaire et des zones diffuses et focales de gliose (Fig. 6h). Il a également montré une dégénérescence neuronale et une méningite avec infiltration leucocytaire. La microscopie rénale a révélé un gonflement de l'épithélium tubulaire avec un rétrécissement de la lumière et des cellules nécrotiques montrant une caryopycnose (Fig. 6i). De multiples granulomes ont également été observés avec un tissu nécrotique entouré de mélanomacrophages, de cellules mononucléaires et de capsules fibreuses (Fig. 6j). Des métacercaires enkystées entourées de capsules fibreuses et d'EGC ont été notées (Fig. 6k). En ce qui concerne la rate, il y avait activation des centres mélanomacrophages (Fig. 6l).

(a–d) Branchies, Oreochromis niloticus. (a) Présence d'anévrisme dans les vaisseaux sanguins lamellaires aux extrémités des lamelles branchiales secondaires, hyperplasie épithéliale, infiltration de cellules inflammatoires et dégénérescence cartilagineuse. (b) Hyperplasie sévère des cellules épithéliales et muqueuses, fusion de lamelles branchiales secondaires et infiltration de cellules inflammatoires. (c) Présence de métacercaires enkystées dans le cartilage des lamelles branchiales primaires. ( d ) Présence d'épithéliocystis en plus d'une infiltration cellulaire inflammatoire sévère, y compris des cellules granulaires mononucléaires et éosinophiles. (e, f) musculaire. (e) Présence d'un kyste parasitaire à l'intérieur des faisceaux musculaires (Myxobolus spp.) avec atrophie et dégénérescence des faisceaux musculaires. (f) Présence de plusieurs parasites arrondis de taille variable entre les fibres musculaires (Ichthyphonus spp.) (coloration H&E, × 400). (g) Foie et (h) cerveau d'Oreochromis niloticus. ( g ) Infiltration de cellules granulaires éosinophiles dans la zone porte et nécrose des hépatocytes solitaires avec caryopycnose (coloration H & E, × 400). ( h ) Manchette lymphocytaire périvasculaire et gliose étendue (coloration H & E, × 200). (i–k) Rein et (l) rate d'Oreochromis niloticus. (i) Gonflement de l'épithélium tubulaire rénal et rétrécissement de la lumière. (j) Granulome entouré de tissu fibreux délicat et de mélanomacrophages. ( k ) Métacercaires enkystées sous-capsulaires entourées de cellules granulaires éosinophiles (coloration H & E, × 400). ( l ) Activation des centres mélanomacrophages dans la rate (coloration H & E, × 200).

Dans l'étude expérimentale, l'exposition au plomb a provoqué des lésions histopathologiques dans les branchies, le foie et les muscles des poissons, et sa gravité s'est intensifiée avec l'augmentation de la concentration en plomb. La microscopie branchiale dans le groupe témoin a révélé des structures histologiques normales (Fig. 7a), alors que dans G2, elle a montré une hypertrophie épithéliale, un soulèvement épithélial, une infiltration leucocytaire et un œdème dans les lamelles branchiales primaires (Fig. 7b). Ces lésions ont diminué chez les G3 exposés au neem dans l'eau (Fig. 7c). Dans G4 exposé à une concentration élevée de plomb, un œdème sévère et une nécrose épithéliale et cartilagineuse dans les lamelles branchiales primaires ont été enregistrés (Fig. 7d), par rapport à un léger œdème et une hypertrophie épithéliale dans G5 (Fig. 7e). Les scores de lésions microscopiques des branchies n'ont pas montré de différence significative entre les groupes sauf pour l'œdème et l'infiltration leucocytaire, qui étaient significativement plus faibles en G3 qu'en G2 (Fig. 8).

(a–e) Branchies, (f–j) hépatopancréas et (k–o) muscle d'Oreochromis niloticus. (a) Structure histologique normale en G1. ( b ) Hypertrophie épithéliale des lamelles branchiales, infiltration de cellules inflammatoires et œdème dans les lamelles branchiales primaires dans G2 par rapport à ( c ) diminution de l'œdème dans G3. ( d ) Œdème sévère et nécrose du cartilage dans les lamelles branchiales primaires dans G4 par rapport à ( e ) léger œdème et hypertrophie épithéliale dans G5. ( f ) Structure histologique normale en G1. ( g ) Dégénérescence vacuolaire sévère, caryopycnose et nécrose des hépatocytes dans G2, ( h ) qui a diminué dans G3. (i) Nécrose hépatocytaire massive avec corps hyalins intracytoplasmiques et dissociation des hépatocytes en G4, (j) atténuée en G5. (k) Structure histologique normale en G1. (l) Dégénérescence et décollement des fibres musculaires avec atrophie et nécrose des faisceaux musculaires et quelques infiltrations leucocytaires en G2. (m) Œdème léger et désintégration de quelques faisceaux musculaires en G3. (n) Nécrose et perte de faisceaux musculaires en G4. ( o ) Séparation et vacuolisation des myofibrilles dans G5 (coloration H & E, × 200).

Boxplot des scores histopathologiques. ( a - c ) Scores des lésions branchiales. ( d - f ) Score de lésion hépatique. (g–k) Scores des lésions musculaires. Les cases représentent l'intervalle interquartile (IQR). Les lignes médianes épaisses sont les médianes. Les valeurs maximales et minimales sont représentées par de fines lignes horizontales en haut et en bas.

La microscopie de l'hépatopancréas a montré une structure histologique typique en G1 (Fig. 7f) mais a révélé une dégénérescence vacuolaire sévère, une caryopycnose et une nécrose modérée des hépatocytes en G2 (Fig. 7g), qui a diminué en G3 (Fig. 7h). Dans G4, il y avait des zones massives de nécrose des hépatocytes, de nécrose des hépatocytes solitaires, de corps hyalins éosinophiles intracytoplasmiques et de dissociation des hépatocytes en plus de la nécrose des cellules pancréatiques (Fig. 7i). Moins de lésions ont été observées dans G5 (Fig. 7j). Les scores de lésions hépatiques ont montré une différence significative entre les groupes. La nécrose et la dégénérescence hépatiques étaient considérablement diminuées en G3 par rapport à G2 et G5 par rapport à G4, mais pas significativement (Fig. 8).

La microscopie musculaire dans les groupes de traitement a montré plus de lésions que G1, qui avait une structure histologique normale (Fig. 7k). G2 a montré une dégénérescence, une séparation des fibres musculaires, une atrophie et une nécrose des faisceaux musculaires et quelques infiltrations leucocytaires (Fig. 7L). En revanche, les muscles G3 présentaient un léger œdème et une désintégration de quelques faisceaux musculaires (Fig. 7m). Dans G4, la nécrose et la perte de faisceaux musculaires étaient plus évidentes qu'à la dose la plus faible (Fig. 7n). Dans G5, il y avait séparation et vacuolisation des myofibrilles, moins sévères que dans le groupe précédent (Fig. 7o). La sévérité de la dégénérescence, de la nécrose, de l'atrophie et de l'œdème musculaire a été significativement augmentée par l'exposition au plomb dans les groupes G2 et G4 par rapport au témoin. La nécrose musculaire, l'atrophie et l'infiltration leucocytaire étaient significativement diminuées dans le G3 mais pas dans le G5 (Fig. 8).

La structure chimique du biosorbant influence le processus d'adsorption des métaux. L'adsorption des ions métalliques se produit en raison de l'interaction par les groupes fonctionnels réactifs du biosorbant. Les composants phytochimiques de l'extrait de feuille de neem sont des alcaloïdes, des glucides, des sucres réducteurs, des flavonoïdes, des glycosides, des tanins, des composés phénoliques et des saponines (fichier supplémentaire). Les résultats GC-MS ont montré la présence de 38 composés. Le népétalactol (isocalamendiol) était le plus élevé dans cet extrait à RT 9,76 (9,39%), suivi de l'acétate de 7-méthyl-Z-tétradécène-1-ol à RT 10,66 (7,59%), de l'acide éthanimidothoïque à RT 5,33 (6,92%), du sarréroside à RT 15,87 (6,48%), de l'amide d-gala-l-ido-octonique à RT 7,05 (6,27 %), oxyde de lédène-(II) à TA 14,29 (6,01 %), stévioside à TA 6,77 (5,92 %), oxyde de carophylène à TA 17,16 (4,78 %), 1,3,5-triazine-2,4-diamine à TA 11,75 (3,99 %), tridécanedial à TA 6,30 (3,9 2 %), et d'autres composés divers à longue chaîne (38,73 %).

Les concentrations de métaux lourds dans les masses d'eau à proximité des zones industrielles et les espèces aquatiques qui habitent ces zones ont été étudiées pour évaluer le degré de contamination54. La concentration de plomb dans le canal de Mariotteya s'est avérée supérieure à la limite autorisée recommandée par la FAO42, qui est similaire à la concentration enregistrée dans le présent essai. La toxicité des concentrations sublétales de plomb dans divers organes est principalement médiée par la production accrue de ROS, qui provoque par la suite l'oxydation des biomolécules et des altérations pathologiques.

La distribution du plomb dans les organes de tilapia sauvage que nous avons examinés était dans l'ordre suivant : foie ˃ branchies ˃ muscle. La concentration de plomb la plus élevée (11,08 ± 2,3 mg kg−1) est apparue dans le foie, tandis que la plus faible a été trouvée dans les muscles (4,69 ± 1,2 mg kg−1). En revanche, la concentration de plomb la plus élevée a été détectée dans les branchies de C. gariepinus, O. niloticus et de la truite arc-en-ciel55. Cela pourrait être dû à la différence de temps d'exposition, à la concentration de plomb dans l'écosystème aquatique, au mécanisme d'adaptation des branchies et à la nature bioaccumulative du foie.

Le MDA, le GSH et la fragmentation de l'ADN sont des biomarqueurs précieux du stress oxydatif déclenché par le plomb chez les animaux aquatiques56. Dans le présent travail, le pourcentage de fragmentation de l'ADN et la concentration de MDA (protéine mM g−1) dans tous les tissus de poisson après exposition au plomb ont augmenté de manière significative, alors qu'ils ont diminué de manière significative dans tous les tissus de G3. De plus, la concentration de GSH était significativement réduite dans les tissus de tous les groupes de plomb, mais augmentait considérablement dans le foie de G3 par rapport à G2, indiquant que 1 g L-1 de PNL pouvait protéger les poissons contre 5 mg L-1 de dommages oxydatifs induits par le plomb, mais pas contre 10 mg L-1 de plomb. Nos résultats ont démontré que la concentration de GSH dans différents tissus du tilapia de Mariotteya Nile était sensiblement plus élevée que dans les groupes exposés au plomb. Ces résultats sont en accord avec Shaukat et al.19, qui ont noté une augmentation significative de l'activité de la peroxydase dans le foie et les branchies de Labeo rohita après une exposition au plomb. Cette découverte peut être attribuée aux défenses naturelles, aux mécanismes d'adaptation et à l'action compensatoire des enzymes antioxydantes dans différents tissus contre la toxicité induite par les radicaux libres57. Zhang et al.58 ont déclaré qu'un stress oxydatif intensif pourrait stimuler et activer l'expression des gènes codant pour les enzymes antioxydantes afin d'itérer le déséquilibre causé par les dommages oxydatifs.

Les niveaux de MDA ont augmenté dans le cerveau de Clarias batrachus après 60 jours d'exposition au plomb59 ainsi que dans Cyprinus carpio L., Oncorhynchus mykiss Walbaum et Acipenser baeri Brandt spp., et l'activité de la SOD a été réduite60. De plus, les niveaux de GSH total et de GSH/GSSG ont diminué après 7 jours d'exposition au plomb dans le foie de poissons d'eau douce O. niloticus61. Zhang et al.58 ont attribué la perturbation du mécanisme adaptatif du GSH dans le foie du poisson rouge Carassius auratus à une consommation élevée de GSH, entraînant une réduction du rapport GSH/GSSG. D'autres études sur l'exposition au plomb ont rapporté une réduction significative des niveaux de GSH, SOD, GST et CAT dans le foie de Clarias gariepinus et O. niloticus62. Le plomb provoque une élévation significative de l'activité GPX dans le foie d'O. niloticus61,63 et le cerveau de Clarias batrachus59. Ces résultats indiquent que le plomb pourrait causer des dommages oxydatifs à la cellule par la production de ROS par des mécanismes de type Haber-Weiss et Fenton qui induisent par la suite une peroxydation lipidique, des modifications protéiques et des dommages à l'ADN63. De plus, l'élévation du MDA réagit avec les groupes amino sur les protéines et d'autres biomolécules pour produire un assortiment d'adduits64. Ces adduits comprennent des produits réticulés65 et des adduits avec des bases d'ADN qui sont mutagènes66 et cancérigènes67.

La suppression de la synthèse de l'hème est l'un des impacts significatifs du plomb. Le plomb inhibe l'activité ALAD par la liaison du groupe sulfhydryle (SH), qui est nécessaire pour une activité enzymatique optimale68, ou déloge un ion zinc à la position de liaison au métal qui alterne ensuite la structure quaternaire des enzymes69. Dans la présente analyse, l'expression du gène ALA-D a été considérablement réduite dans le foie, les branchies et les muscles des tilapias du Nil sauvages et expérimentaux soumis à différentes concentrations de plomb. Ces résultats concordaient avec Li et al.70, qui ont montré que l'exposition au plomb d'origine hydrique entraîne une régulation négative de la transcription de l'ALA-D. Une concentration élevée de plomb dans le foie de Palaemonetes turcorum est corrélée à l'inhibition de l'enzyme ALA-D71. Un niveau élevé de plomb dans les échantillons de foie et de sang de Prochilodus lineatus prélevés dans des plans d'eau contaminés à Buenos Aires et La Plata avec un épuisement de l'activité ALA-D a également été signalé72. L'ALA-D est considéré comme un biomarqueur spécifique de l'exposition au plomb en raison des corrélations négatives entre la concentration de plomb dans le sang et l'inhibition de l'ALA-D chez les espèces de poissons73 et les tissus des invertébrés d'eau douce74.

En conséquence de l'inhibition de l'ALA-D, le δ-ALA s'accumule dans le sang et stimule la génération de ROS75, entraînant un stress oxydatif76. De plus, les dommages oxydatifs de l'ADN dus à l'accumulation d'ALA se produisent par l'oxydation de l'ALA en acide 4,5-dioxovalérique, un agent alkylant efficace des fractions quinine dans les nucléosides et l'ADN77. De même, l'accumulation d'ALA entraîne la surproduction de la 8-oxo-7, de la 8-dihydro-2-désoxyguanosine et de la 5-hydroxyl-2-désoxycytidine incriminées dans les dommages à l'ADN induits par l'ALA par interaction avec les sites de liaison au zinc sur la protéine protamine associée à l'ADN79. De plus, le plomb induit une neurotoxicité car l'ALA est structurellement similaire à l'acide γ-aminobutyrique, stimulant les récepteurs de l'acide γ-aminobutyrique dans le système nerveux69. Dans la présente étude, la dépression de l'expression du gène ALA-D dans différents tissus a été considérée comme un biomarqueur majeur lié à la pollution environnementale.

L'exposition des poissons aux métaux peut induire des dysfonctionnements du système immunitaire, augmentant le taux de mortalité80. Le plomb affaiblit généralement le système immunitaire des poissons et les rend plus vulnérables aux infections, comme l'ont suggéré Paul et al.81. Les poissons exposés à 9,4 mg L-1 d'acétate de plomb pendant 4 jours ont montré une réduction de l'activité phagocytaire et de l'indice phagocytaire après provocation avec S. aureus, une inhibition de substances antimicrobiennes telles que l'oxyde nitrique (NO) et la myéloperoxydase (MPO), de graves dommages à l'épithélium intestinal et une régulation négative de la transcription du TNF-α. Dans la présente étude, des granulomes avec une zone centrale de nécrose et une capsule fibreuse ont été observés dans divers organes, et ceux-ci ont provoqué une réponse inflammatoire environnante. Bien que peu d'informations soient disponibles sur les bactéries responsables de la formation de granulomes chez le tilapia en Égypte, un large éventail d'infections bactériennes ont été signalées dans d'autres pays. De nombreuses causes de formation de granulomes ont été impliquées et rapportées chez le tilapia. Streptococcus agalactiae peut provoquer une inflammation granulomateuse des ovaires et des testicules82. Infection chronique à Pseudomonas spp. provoque des granulomes de tissu épithélioïde et nécrotique encapsulé83. De plus, l'inflammation granulomateuse est liée à Francisella noatunensis subsp. orientalis dans les tilapias d'élevage (O. niloticus et O. aureus) en Chine84.

Dans le présent travail, le plomb a causé diverses lésions au niveau des branchies similaires à celles rapportées précédemment85. Des lésions musculaires, telles que la séparation des faisceaux musculaires et une compacité réduite, ont également été enregistrées auparavant86. De plus, des lésions hépatiques telles que des inclusions cytoplasmiques, un gonflement, une dégénérescence hydropique et une nécrose sont généralement observées87. Pour diminuer l'effet pathologique de la toxicité du plomb, la plante de neem est un candidat possible qui peut piéger le plomb de l'eau, réduisant ainsi ses effets toxiques. Le neem possède de nombreuses propriétés pharmacologiques qui peuvent améliorer la qualité de l'eau88,89. L'étude actuelle montre que l'ajout de neem à l'eau peut réduire les lésions pathologiques dans divers organes induites par la toxicité du plomb. Ceci était très apparent dans G3 mais pas dans G5 exposé à la concentration élevée en plomb, ce qui pourrait être dû à la saturation du neem par le plomb dans G5. Bhattacharyya et Sharma44 ont découvert que 1,2 g L-1 de PNL pouvait éliminer jusqu'à 93 % du plomb en 96 h d'une solution de 300 mg L-1 en utilisant la technologie d'adsorption discontinue. L'absorption s'améliorait constamment dans la plage de pH de 2 à 7, au-delà de laquelle l'adsorption ne pouvait pas être effectuée en raison de la précipitation du métal. L'adsorption des cations métalliques dépend de la nature de la surface de l'adsorbant, de la distribution des cations métalliques et du pH du système. Selon le pH de la solution, les groupes fonctionnels organiques sur la surface de l'adsorbant peuvent devenir chargés positivement ou négativement. La surface du charbon actif devient chargée négativement à des valeurs de pH supérieures à pHzpc (charge du point zéro) en raison de l'ionisation des groupes de surface acides carbone-oxygène, et les groupes de surface présentent une puissante attraction électrostatique pour les espèces métalliques. En analysant la chromatographie de l'extrait de neem à l'aide de GC – Ms, l'extrait contenait de nombreux groupes fonctionnels carbonés organiques, aliphatiques et aromatiques à longue chaîne. Les propriétés de ces composés devraient être évaluées dans le futur. Les composés aromatiques contiennent des groupes centraux actifs tels que l'hydroxyle (OH-) et les cétones (C = O) et contiennent une électronégativité élevée d'atomes tels que l'azote (N2), le soufre (S) et le silicium (Si). Les composés hétérocycliques, y compris les polysaccharides et les glucides, ont de nombreux centres actifs et atomes électronégatifs. Tous les groupes actifs, les atomes électronégatifs, les composés polysaccharidiques, les glucides et les atomes d'oxygène, dans le cas de l'état ionique, ont une ionisation partielle qui peut adsorber l'élément plomb ionisé en solution, et cette adsorption est une adsorption chimique aussi bien que physique90. La tendance de coordination des électrons aromatiques à donner des groupes impliquant des groupes hydroxyle, éther et phényle est bien supérieure à celle des groupes aliphatiques correspondants. La forte tendance à la coordination des dérivés aromatiques provient de leur densité électronique plus élevée et de leur capacité à participer à la conjugaison. Cette conjugaison atténue les complexes métalliques produits. En conséquence, la tendance à la coordination et à la formation de complexes de la lignine est beaucoup plus élevée que celle de la cellulose et de l'hémicellulose. Par conséquent, l'absorption de métal par la PNL peut être liée à sa teneur plus élevée en lignine. De plus, des études antérieures ont montré que le pH alcalin du milieu aquatique augmente la dissociation des groupes fonctionnels tels que OH et les fibres carbonées C-OH, ce qui augmente par conséquent l'absorption de métal (efficacité d'adsorption) du biosorbant91.

L'analyse chimique d'échantillons d'eau et d'organes de poissons prélevés dans le canal de Mariotteya a montré une forte concentration de plomb dépassant les limites autorisées par la FAO. L'exposition chronique sublétale au plomb dans le milieu aquatique entraîne un stress oxydatif, des effets génotoxiques et diverses altérations pathologiques chez le tilapia du Nil à cet endroit. Des échantillons de tissus (branchies, foie et muscles) prélevés sur des tilapias sauvages et des tilapias expérimentaux exposés à 5 à 10 mg L-1 d'acétate de plomb ont montré une augmentation de la peroxydation lipidique et de l'oxydation de l'ADN ainsi qu'une réduction des systèmes de défense antioxydants et du niveau d'expression de l'ALAD. Les lésions pathologiques étaient directement corrélées à la concentration en plomb. La poudre de feuilles de neem à 1 g L−1 a atténué le stress oxydatif et les lésions pathologiques de la toxicité de l'eau de l'acétate de plomb de 5 mg L−1 dans un régime d'exposition statique.

Les ensembles de données utilisés et/ou analysés au cours de l'étude en cours sont disponibles auprès de l'auteur correspondant sur demande raisonnable.

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Département de médecine des animaux aquatiques, Faculté de médecine vétérinaire, Université du Caire, Gizeh, Égypte

Nermeen M. Abu-Elala & Nehal A. Younis

Faculté de médecine vétérinaire, Université internationale King Salman, Sinaï Sud, Égypte

Nermeen M. Abu-Elala

Département de pathologie, Faculté de médecine vétérinaire, Université du Caire, Gizeh, 12211, Égypte

Marwa S. Khattab

Département de biochimie et de biologie moléculaire, Faculté de médecine vétérinaire, Université du Caire, Gizeh, 12211, Égypte

Huda O. Abou Bakr

Département d'immunologie, Institut de recherche en santé animale, Dokki, Gizeh, Égypte

Sameh Helmy

Département de chimie, Faculté des sciences, Université du canal de Suez, Ismaïlia, 41522, Égypte

Ahmed Hisham

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Mahmoud AO Dawood

Centre de recherche appliquée sur l'environnement et la durabilité, Université américaine du Caire, Le Caire, 11835, Égypte

Mahmoud AO Dawood

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Mohammed F. El Basuini

Faculté d'agriculture du désert, Université internationale King Salman, Sinaï Sud, 46618, Égypte

Mohammed F. El Basuini

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Tous les auteurs ont contribué de manière égale à ce manuscrit.

Correspondance à Mohammed F. El Basuini.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Abu-Elala, NM, Khattab, MS, AbuBakr, HO et al. La poudre de feuilles de Neem (Azadirachta indica) atténue le stress oxydatif et les altérations pathologiques déclenchées par la toxicité du plomb chez le tilapia du Nil (Oreochromis niloticus). Sci Rep 13, 9170 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-36121-4

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Reçu : 10 janvier 2023

Accepté : 30 mai 2023

Publié: 06 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-36121-4

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